Livestock Research for Rural Development 30 (12) 2018 Guide for preparation of papers LRRD Newsletter

Citation of this paper

Variabilidad fenotípica y composición fitoquímica de Tithonia diversifolia A. Gray para la producción animal sostenible

J E Rivera, J Chará, J F Gómez-Leyva1, T Ruíz2 y R Barahona3

Centro para la Investigación en Sistemas Sostenibles de Producción Agropecuaria - CIPAV. Carrera 25 # 6-62 Cali, Colombia
jerivera@fun.cipav.org.co
1 Laboratorio de Biología Molecular, TecNM-Instituto Tecnológico de Tlajomulco, México.
2 Instituto de Ciencia Animal, Cuba.
3 Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellín.

Resumen

Tithonia diversifolia ha llamado la atención en diferentes campos de la investigación más allá de la producción pecuaria, incluyendo su potencial de adaptación, producción vegetal, oferta de nutrientes y propiedades terapéuticas. El objetivo de la presente revisión, es explorar aspectos de diversidad, adaptación, compuestos fitoquímicos y el asocio de otros organismos con T. diversifolia, para explicar la oferta nutricional de esta especie y sus propiedades como forraje de alto valor. Se realizó una búsqueda sistemática de artículos publicados en revistas científicas durante los últimos 10 años para lo cual se usaron nueve criterios de búsqueda y las investigaciones encontradas se clasificaron en siete temáticas principales. Se hallaron en total más de 300 artículos relacionados con T. diversifolia en revistas especializadas. Desde el punto de vista fitoquímico se han reportado más de 150 compuestos presentes en diferentes tejidos, algunos con propiedades farmacológicas o capaces de modular la dinámica de degradación y fermentación en el rumen. También se destaca que T. diversifolia tiene una alta adaptación a condiciones edafoclimáticas adversas lo que puede atribuirse en parte a la capacidad de asociarse con microorganismos diazótrofos del suelo y solubilizadores de fosfatos, además de su plasticidad genotípica que le ha permitido establecerse en más de 50 países.

Palabras clave: adaptación, arbusto forrajero, botón de oro, fijación de nitrógeno, metabolitos secundarios, sistemas sostenibles


Phenotypic variability and phytochemical composition of Tithonia diversifolia A. Gray for sustainable animal production

Abstract

Tithonia diversifolia has attracted attention in different fields of research beyond livestock production, including its potential for adaptation, biomass production, nutrient supply and therapeutic properties. The objective of the present review is to explore aspects of diversity, adaptation, phytochemical content and the association of other organisms with T. diversifolia, to explain the nutritional offer of this species and its properties as high value forage. A systematic search was made of articles published in scientific journals during the last 10 years, for which nine search criteria were used and the research found was classified into seven main thematic areas. A total of more than 300 articles related to T. diversifolia were found in specialized journals. From the phytochemical point of view, more than 150 compounds have been reported in different tissues of T. diversifolia, some with pharmacological properties or capable of modulating the degradation and fermentation dynamics in the rumen. It is also noted that T. diversifolia has a high adaptation to adverse edaphoclimatic conditions, which can be attributed in part to the ability to associate with soil diazotrophic microorganisms and phosphate solubilizers, in addition to its genotypic plasticity that has allowed it to thrive in more than 50 countries.

Key words: adaptation, forage shrub, nitrogen fixation, secondary metabolites, sunflower, sustainable systems


Introducción

El uso de arbustivas como forraje en sistemas pecuarios tanto de pastoreo como de corte y acarreo ha tomado gran importancia durante los últimos años, debido a su contribución nutricional, productiva y ambiental (Schultze-Kraft et al 2018). Arbustos comoLeucaena leucocephala (Lam.) de Wit.,Tithonia diversifolia (Hemsl.) A. Gray,Sambucus peruviana H.B.K., Gliricidia sepium (Jacq.) Walp. Cratylia argentea (Desv.) Kuntze, Guazuma ulmifolia Lam., entre otros, han demostrado mejorar la alimentación animal en condiciones tropicales y subtropicales (Ribeiro et al 2016; Rivera et al 2017; Gallego-Castro et al 2017).

T. diversifolia comúnmente conocida como botón de oro, falso girasol o girasol mexicano, goza de una amplia adaptación edafoclimática pues ha sido reportada en más de 50 países. Tiene una alta producción de biomasa y composición química superior frente a la mayoría de las pasturas utilizadas en condiciones tropicales (Yang et al 2012; Oludare y Muoghalu 2014; Terry et al 2016; Mauricio et al 2017). Esta arbustiva es una planta herbácea originaria de Centro América (Nash 1976), diploide de cromosomas (2n = 34) con 16 pares metacéntricos y un par submetacéntrico (Alcorcés de Guerra et al 2007), y pertenece a la familia Asteraceae, tribu Heliantheae y subtribu Helianthinae (Schilling y Panero 2002).

Esta arbustiva perenne, contiene bajos valores de fibra detergente ácida (FDA) y neutra (FDN), alto contenido de nitrógeno y calcio, así como aceptables porcentajes de degradación y contenido de carbohidratos no estructurales. Estas características modifican el balance de nutrientes de las dietas ofrecidas y también modulan su dinámica fermentativa y de degradación de forma física y química, por lo cual es una planta idónea para ser ofertada en dietas para animales (Ribeiro et al 2016; Mauricio et al 2017; Gallego et al 2017).

En otros campos, T. diversifolia es una especie considerada de mucho potencial debido a sus propiedades fitoquímicas (Ejelonu et al 2017), pues contiene compuestos de actividad farmacológica, insecticida y herbicida (Miranda et al 2015). Adicionalmente, debido a su fácil establecimiento en zonas de topografía con pendiente, es una especie empleada en la rehabilitación de suelos, protección de taludes y biorremediación; además de ser una excelente especie de uso apícola por su abundante floración (Mustonen et al 2015). En lo referente a su contenido de metabolitos secundarios y su impacto en alimentación animal, conviene recordar que compuestos como las saponinas, taninos, aceites esenciales, flavonoides, entre otros, han demostrado reducir la metanogénesis ruminal por diferentes mecanismos, y de modificar la degradación de las dietas (Banik et al 2013); por lo cual, T. diversifolia cuenta con propiedades químicas más allá de las tradicionalmente consideradas en la alimentación animal, especialmente de rumiantes. Debido a su amplia distribución, esta especie también goza de una amplia diversidad que le confiere gran adaptación y variación en sus propiedades (Rivera et al 2017; Ruiz et al 2017).

El objetivo de la presente revisión es explorar aspectos de diversidad, adaptación y de asocio con otros organismos en T. diversifolia, para explicar la oferta nutricional de esta especie, especialmente en lo referente a sus contenidos de Nitrógeno (N) y Fósforo (F), y el potencial de su contenido de metabolitos secundarios en la alimentación animal.


Materiales y métodos

Se realizó una búsqueda de artículos publicados durante los últimos 10 años en las bases de datos Redalyc.Red, Science Direct, Ebsco y SciELO, relacionadas con el uso de T. diversifolia en diferentes áreas de investigación. Los términos de búsqueda utilizados en inglés y español fueron: “ Tithonia diversifolia”, “sistemas silvopastoriles”, “propagación deT. diversifolia”, “diversidad de materiales de T. diversifolia”, “compuestos fitoquímicos”, “metabolitos secundarios” y “usos de T. diversifolia”.

De acuerdo con las temáticas encontradas, los artículos se clasificaron como: (1) uso de T. diversifolia para la alimentación animal, (2) evaluación de la diversidad fenotípica de T. diversifolia, (3) T. diversifolia como controlador de otros organismos, (4) compuestos fitoquímicos o metabolitos secundarios en T. diversifolia, (5) T. diversifolia como abono orgánico, (6) comportamiento agronómico y (7) otros usos. Los trabajos identificados y revisados fueron clasificados de acuerdo al país o región donde fueron generados.

Con el propósito de una mejor explicación a diferentes aspectos relevantes de T. diversifolia, se usaron otros criterios generales de búsqueda como “fijación biológica de nitrógeno”, “solubilización de fósforo”, “fuentes de evolución vegetal” y “efecto ambiental sobre la variabilidad de especies vegetales”.


Resultados y discusión

Para el periodo 2008 – 2018, se encontraron 306 escritos relacionados directamente con la evaluación de T. diversifolia. Sobresalieron trabajos orientados a la exploración de su contenido de metabolitos secundarios para la salud humana y animal (39.7% de los artículos revisados), potencial para la alimentación animal (21.8%), control de otros organismos (10.6%) y comportamiento agronómico de esta especie (10.6%). También se encontraron investigaciones sobre temas como diversidad fenotípica de materiales de T. diversifolia (3.3%), uso de Tithonia como abono verde (9.30%) y otros usos, como el control de cárcavas y suelos degradados (4.64%).

Con relación a la localización geográfica de los estudios publicados, Cuba (14.6%), Brasil (13.9%), Nigeria (13.2%), Colombia (11.3%), China (10.6%), Taiwán (4.64%), Camerún (4.64%) y México (3.31%) fueron los países con más publicaciones generadas. Sin embargo, en los últimos años otro países de África como Kenia, Ghana, Congo, Tanzania, y Uganda han venido adelantado algunas evaluaciones relacionadas con su propagación, control y usos medicinales.

Se identificaron 228 artículos vinculados con las temáticas objetivo, que representan el 75.5% de los escritos encontrados. Las investigaciones se centraron en los metabolitos secundarios de T. diversifolia para el control de insectos, modulación de la metanogénesis en rumen y fines terapéuticos (Chagas-Paula et al 2012; Kim et al 2013; Galindo et al 2014); alimentación de especies animales como bovinos, caprinos, cerdos, peces y conejos (Hahn-von-Hessberg et al 2016; Mauricio et al 2017; Gallego-Castro et al 2017; Sánchez-Laiño et al 2018); diversidad genética y morfológica (Ruiz et al 2010; Yang et al 2012; Holguín et al 2015; Del Val et al 2017; Rivera et al 2017) y estudios de su potencial invasor y propagación en diferentes ambientes (Obukohwo y Umar 2014; Oludare y Muoghalu, 2014). A continuación se presentan los aspectos más relevantes relacionados con estos temas.

Compuestos fitoquímicos en T. diversifolia y su uso en la producción animal

El uso de compuestos de origen vegetal en la alimentación animal es una herramienta para modificar las poblaciones de microorganismos en el tracto digestivo, reducir la metanogénesis ruminal, mejorar el balance de nutrientes e incrementar la salud animal (Lezcano-Más et al 2016; Patra et al 2017). Compuestos como las saponinas, taninos, aceites esenciales, flavonoides, entre otros, han demostrado favorecer los sistemas de producción por medio de diferentes mecanismos. Las plantasde T diversifolia producen metabolitos secundarios como medio de defensa y de adaptación a ambientes adversos. Actualmente se han identificado más de 200.000 estructuras definidas de estos compuestos, de los cuales, su actividad y concentración varía de acuerdo a la especie vegetal, parte de la planta y condiciones ambientales (Patra et al 2017). Generalmente se ha observado que en algunas plantas, el estrés por sequía, las altas temperaturas y la intensidad luminosa tienden a incrementar la presencia de metabolitos secundarios (Bhatta et al 2013).

En T diversifolia los metabolitos secundarios de interés generalmente se encuentran en niveles moderados, por lo cual no afectan el consumo ni la digestibilidad de la materia seca (Galindo et al 2014; Lifongo et al 2014; Terry et al 2016; Ejelonu et al 2017). La presencia de metabolitos secundarios en el forraje fresco de T. diversifolia fue evaluado por Lezcano et al (2012), quienes no encontraron presencia de saponinas, glucósidos cardiotónicos ni flavonoides, pero sí de taninos. En otra investigación se reportó un bajo contenido de fenoles y ausencia de saponinas (Vargas et al 2012).

El contenido de taninos extractables totales de T. diversifolia es de 29.2 y 37.7 g/kg MS, para hojas maduras y jóvenes, respectivamente (Osuga et al 2012). En Colombia, Santacoloma y Granados (2012) reportaron contenidos de polifenoles de 6.30 g/kg MS, taninos totales de 5.40 g/kg MS, taninos condensados de 6.6 g/kg MS para plantas adultas de T. diversifolia (hojas y peciolos), y un contenido bajo de saponinas (2.50 mm de altura en espuma). Aunque el impacto nutricional de los taninos depende también de su peso molecular y composición monomérica (Barahona 1999), experimentos in vivo sugieren que el consumo de esta arbustiva no reduce de manera importante la emisión de metano entérico (Molina et al 2015). Quizás sería necesario alcanzar consumos en altas cantidades de esta arbustiva (>30%) para lograr estos valores de taninos y ejercer efectos sobre CH4 ruminal. Cardona-Iglesias et al (2017) encontraron reducción de metano cuando se incluyó T. diversifolia en estudios in vitro, aunque estos efectos podrán ser atribuibles a otros metabolitos secundarios.

Chagas-Paula et al (2012) encontraron que el género Tithonia es una fuente importante y natural de diversos productos, particularmente lactonas sesquiterpénicas, diterpenos, flavonoides y saponinas, razón por la cual pueden modificar las poblaciones microbianas a nivel de rumen sin afectar la digestibilidad y aprovechamiento de los nutrientes en la dieta. En la Tabla 1, se presentan algunos metabolitos secundarios reportados por distintos autores para T. diversifolia.

Tabla 1. Diferentes metabolitos secundarios identificados en forraje de T. diversifolia.

Compuesto

Clase de compuesto

Compuesto

Clase de compuesto

Tagitinin C 2- metilbutirato1

Sesquiterpeno

Limonona5

Terpeno

1 β -metoxidiversifolina1

Sesquiterpeno

Acetaldehído de benceno5

Terpeno

2-O-Metiltagitinina B1

Sesquiterpeno

Terpinolona5

Terpeno

Tagitinin H2

Sesquiterpeno

Linalool5

Terpeno

Tagitinin D2

Sesquiterpeno

Pinocarvona5

Terpeno

Hispidulin2

Flavonoide

Mirtenol5

Terpeno

Nepetin2

Flavonoide

Cumin aldehído5

Terpeno

Luteolin2

Flavonoide

Alcanfor5

Terpeno

Cymaroside2

Flavonoide

Geranial5

Terpeno

luteolin-3 -xyloside2

Flavonoide

α-Copaeno5

Terpeno

Vernodalol2

Sesquiterpeno

α-Isocariofileno5

Terpeno

Vernodalinol2

Sesquiterpeno

Cariofileno5

Terpeno

11,13- dihidrovernodalin2

Sesquiterpeno

Eremofileno5

Terpeno

Vernonioside B12

Sesquiterpeno

Espatulenol5

Terpeno

Vernonioside D2

Sesquiterpeno

Cadalin5

Terpeno

Vernocuminoside G2

Sesquiterpeno

Ácido mirístico5

Terpeno

Ácido Ílico3

Sesquiterpeno

Linoleato de metilo5

Terpeno

Tagitinin E 3

Sesquiterpeno

Escualeno5

Terpeno

3-O-Metiltirotundin3

Sesquiterpeno

4,5-ácido dicafeoilquinico6

Fenólico

Diversifolin3

Sesquiterpeno

3,5-ácido dicafeoilquinico6

Fenólico

Sobrerol4

Monoterpeno

3,4-ácido dicafeoilquinico6

Fenólico

2-heptanona5

Terpeno

Tagitinin C7

Sesquiterpeno

Canfeno5

Terpeno

Tagitinin A7

Sesquiterpeno

α-Pineno5

Terpeno

Tirotundin7

Sesquiterpeno

α-tujeno5

Terpeno

Botcinin D7

Sesquiterpeno

Benzaldehído5

Terpeno

Tagitinin F7

Sesquiterpeno

Sabineno5

Terpeno

1β-hidroxidiversifolin-3-O-metil eter7

Sesquiterpeno

2,3-octanodiona5

Terpeno

2α-Hidroxitirotundina7

Sesquiterpeno

Ambrosio et al (2008)1; Green et al (2017) 2; Kuroda et al (2007)3; Li et al (2013)4; Orsomandoa et al (2016)5; Pulido et al (2017)6; Zhao et al (2012) 7.

Los taninos que son polifenoles de alto peso molecular, tienen la capacidad para formar complejos con proteínas del alimento y microorganismo del rumen (Patra et al 2017). Los taninos se clasifican en hidrolizables (TH) y condensados (TC), y se han propuesto varios mecanismos para explicar sus propiedades. Los efectos antimicrobianos de los compuestos fenólicos están relacionados con la inhibición de las enzimas bacterianas, como celulasas, xilanasas, pectinasas, lactasas (Barahona et al 2016); las alteraciones en la permeabilidad de las paredes celulares que reaccionan con iones de calcio de la pared celular; la inhibición de permeasas del periplasma involucradas en el transporte de aminoácidos y carbohidratos, la reducción de la tensión superficial; y la quelación de minerales esenciales, particularmente hierro con un deterioro del sistema metabólico oxidativo microbiano (Patra et al 2017).

Por otro lado, las saponinas son glúcidos de alto peso molecular formados de una aglicona (hidrófoba) y un sacárido hidrófilo (Sparg et al 2004). Las plantas que contienen saponinas no tienen un solo compuesto, sino una mezcla compleja, lo que influye en sus propiedades (Apráez et al 2017). Al igual que los taninos, las saponinas poseen gran actividad antibacteriana, relacionada con cambios en la permeabilidad de la célula (Patra y Saxena 2009; Knapp et al 2014). Las saponinas tienen un efecto significativo en la disminución o eliminación de los protozoos del rumen sin inhibir la actividad bacteriana, esto debido a que interactúan con el colesterol presente en la membrana celular de eucariotas, pero no en las células procariotas (Katakura et al 2005).

Los flavonoides también son importantes debido a su amplia gama de actividades biológicas y en particular las propiedades antimicrobianas. Los flavonoides se clasifican en compuestos polifenólicos y en las plantas están generalmente presentes en la forma de glucósidos con la aglicona unida a un azúcar variable por un enlace β-glucosídico, principalmente en la posición 3 del anillo C (Crozier et al 2007). La presencia del azúcar reduce la bioactividad del flavonoide y por tanto, su eliminación no sólo mejora las propiedades funcionales del flavonoide, sino que también mejora la biodisponibilidad. Estos compuestos generalmente actúan contra los microorganismos a través de la inhibición de la función de la membrana citoplásmica, la inhibición de la síntesis de la pared celular bacteriana, o la inhibición de la síntesis de ácidos nucleicos (Cushnie y Lamb 2005).

Los efectos de los aceites esenciales (terpenos, terpenoides) varían dependiendo de su composición química, y el mismo extracto puede tener efectos estimulantes o inhibidores cuando se obtienen de diferentes especies de plantas (Patra y Saxena 2009). Debido a la variedad de compuestos implicados, existen una serie de mecanismos químicos por los cuales el crecimiento bacteriano es inhibido por los aceites esenciales (Calsamiglia et al 2007). Por ejemplo, el carvacrol actúa como un portador transmembrana de cationes monovalentes intercambiando un protón hidroxilo (del grupo fenólico) por un catión como K +, reduciendo así la síntesis de ATP y causando la muerte celular (Busquet et al 2006). Los aceites esenciales también pueden reducir la actividad peptidolítica de las bacterias ruminales (Busquet et al 2006) e inhiben efectivamente el crecimiento de las bacterias ruminales implicadas en la producción de amoníaco, causando así la inhibición de la desaminación de aminoácidos (McIntosh et al 2003). Los aceites esenciales y sus constituyentes también interactúan con la membrana bacteriana, causando trastornos a través de productos lipofílicos. Estas perturbaciones conducen a la expansión de la membrana, al aumento de la fluidez y permeabilidad de la membrana, a la alteración de las proteínas embebidas en la membrana, a la inhibición de la respiración y a la alteración de los procesos de transporte iónico en bacterias Gram-positivas y Gram-negativas (Nazzarro et al 2013).

Composición proximal de T. diversifolia y sus efectos en poblaciones microbianas de rumen

En T. diversifolia los bajos tenores de FDA (<40%) y FDN (<50%), sus contenidos intermedios de carbohidratos solubles (>12%), su aceptable degradabilidad (>60%) y altos contenidos de PC (>20%), se perfilan como las principales características nutricionales para disminuir la emisión de CH4 a nivel ruminal. Yan et al (2006) reportaron que disminuir en 1% los contenidos de FDN y FDA, reduce en 2.01 y 2.26 l CH4 por kg de materia seca consumida (MSC), respectivamente. Estos mismos autores coinciden igualmente que por cada 1% que aumente la proteína, el metano disminuye en 6.22 l/kg de MSC. De igual forma, el consumo de praderas menos lignificadas tiene un claro efecto en la digestibilidad ruminal y la tasa de pasaje (O` Mara 2004). Estudios desarrollados por Blaxter y Clapperton (1965) reportaron que al disminuir la digestibilidad de los forrajes de 75 a 55%, la emisión de metano puede aumentar de 306 a 499 g/día. Los valores de degradabilidad relativamente altos de T. diversifolia (cercanos al 65%) contribuyen a la menor emisión de CH4.

Según el análisis proximal de T. diversifolia, su contenido de MS es mayor del 15%, lo cual, combinado con el alto contenido de proteína y bajo contenido de FDN y FDA puede influir en la disminución de emisiones de CH4. Esto se da al aumentar la PC de la dieta (se aumentaría un 1.50% con pasturas del 9% de PC y 23 % en T. diversifolia), mejorar las tasas de pasaje por su disposición física en rumen y por la diminución del FDN y FDA total de la dieta (se pasaría de 65 a 60% la FDN en la dita total con contenidos de 65% y 50% para alguna pastura tropical y Tithonia, respectivamente). En la Tabla 2 se presenta el análisis químico de T. diversifolia bajo distintas condiciones agroecológicas.

Tabla 2. Composición química y proximal de T. diversifolia bajo diferentes condiciones edafoclimáticas.

MS

PC

FDN

FDA

Ca

P

Mg

Cen

EE

Lig

Cel

Hem

Referencia

19.10

24.1

38.6

34.5

Naranjo y Cuartas , (2011)1

25.4

25.2

23.5

2.22

0.29

Rivera et al., (2015)2

17.90

21.1

29.4

23.3

2.63

0.29

16.0

Rivera et al., (2013)3

12.90

12.7

50.2

48.9

Gallego-Castro et al., (2017)4

10.13

21.9

1.91

0.065

13.3

Lezcano et al., (2012)5

12.78

19.1

3.14

0.063

12.5

Lezcano et al., (2012)6

19.77

28.9

43.7

27.7

6.62

21.1

15.9

Verdecia et al., (2011)7

18.21

27.5

40.4

24.1

7.15

16.9

16.3

Verdecia et al., (2011)8

11.24

18.3

38.4

21.9

La O et al., (2012)9

16.30

29.4

49.1

46.1

2.35

0.60

15.1

1.60

Rivera et al., (2017)10

17.2

39.1

27.2

0.83

0.35

12.5

1.10

Cardona-Iglesias et al., (2017)11

20.00

16.5

47.6

33.3

1.57

13.4

26.8

14.3

Ferreira et al., (2016)12

MS: materia seca; PC: proteína cruda; FDN: fibra en detergente neutra; FDA: fibra en detergente ácida; Ca: calcio; P: fósforo; Mg: magnesio; Cen: cenizas; EE: extracto etéreo; Lig: lignina; Ce: celulosa; Hem: hemicelulosa; (1) Foliolo y pecíolo de varias edades provenientes de un banco forrajero; (2) Material de 40 días de edad incluyendo hojas y tallos tiernos en Ultisoles; (3) Material de 50 días de edad incluyendo hojas y tallos tiernos ; (4) Material de 56 días de edad y utilizando toda la planta para el análisis; (5) Material con 60 días de edad, en época de lluvias y teniendo en cuenta hojas y tallos tiernos; (6) Material con 60 días de edad, en época de verano y teniendo en cuenta hojas y tallos tiernos; (7) Material con 60 días de edad y en época de lluvias; (8) Material con 60 días de edad y en época de pocas lluvias; (9) Material de 77 días de edad de un suelo ferralítico rojo típico (Hernández et al 1999) y usando hojas y tallos tiernos; (10) Promedio de 16 materiales con una edad de 40 días, establecidos en diferentes condiciones ambientales y utilizando sólo las hojas; (11) Material de 70 días de edad asociado a Cenchrus clandestinus; (12) Material de 90 días de edad en oxisoles y tomando hojas y tallos tiernos.

T. diversifolia en la producción animal y su diversidad

Los trabajos revisados fueron desarrollados en Cuba, Colombia, México y África, e incluyeron temas como diversidad genética, dinámica de fermentación, compuestos fitoquímicos, respuesta al pastoreo, degradabilidad, características morfológicas, composición química, producción de gases y germinación de la semilla de diferentes ecotipos de T. diversifolia (Ruiz et al 2010; La O et al 2012; Ruiz et al 2013a; Ruiz et al 2013b; Velasco et al 2014; Holguín et al 2015; Florence et al 2015; Ruiz et al 2016; Del Val et al 2017; Rivera et al 2017). Como se puede observar en la Tabla 3, las características morfológicas y la composición bromatológica pueden variar entre procedencias o ecotipos.

Tabla 3. Diferencias encontradas en algunos parámetros morfológicos y químicos en distintos ecotipos de T. diversifolia evaluados en Cuba.

Parámetro evaluado

Material

3

5

6

10

13

17

23

24

25

Germinación a los 7 días (%) 1

13.5

16.5

39.1

2.02

42.0

72.5

9.50

14.5

23.5

Germinación a los 28 días (%) 1

15.5

17.5

43.0

6.50

74.0

77.5

20.0

28.0

73.0

Consumo bajo ramoneo como % del total ofertado 2

24.0

26.5

22.5

30.5

29.8

8.80

38.1

17.3

22.0

Número de hojas/tallo en época de lluvias 2

12

14

11

15

13

13

17

14

13

Peso de las hojas en época de lluvias (g de MS) 2

10.5

9.02

7.50

9.03

6.50

6.03

14.5

10.0

10.1

Número de hojas/tallo en época con pocas lluvias 2

8

8

7

7

5

3

6

7

6

Peso de las hojas en época con pocas lluvias (g de MS) 2

3.50

2.02

2.50

2.00

1.50

2.50

1.50

2.03

1.50

Altura del tallo (cm)* 3

250

250

160

250

200

190

250

250

200

Altura de la primer hoja verde (cm)* 3

160

160

100

160

125

140

160

160

125

Grosor del tallo (mm)* 3

210

210

240

210

255

260

210

210

255

Peso de la planta a las 6 semanas (g de FV) 4

200

95.0

105

35.0

Peso de la planta a las 8 semanas (g de FV) 4

240

110

135

40.3

Peso de la planta a las 12 semanas (g de FV) 4

255

135

145

48.5

Humedad (%) 5

11.2

10.9

11.6

11.1

11.1

11.8

10.8

11.3

11.2

Cenizas (%) 5

21.9

21.1

17.7

20.2

16.8

16.1

19.1

19.1

17.5

Materia orgánica (%) 5

78.1

79.8

82.3

79.8

83.1

83.9

80.9

80.8

82.5

Extracto etéreo (%) 5

1.11

1.31

0.91

1.35

2.05

1.49

1.25

1.22

1.12

Proteina cruda (%) 5

18.3

19.2

23.6

19.9

25.9

26.4

24.6

20.8

20.8

FDN (%) 5

38.4

34.1

37.6

36.2

32.6

37.4

38.3

41.8

38.5

FDA (%) 5

15.6

15.8

19.8

15.5

17.8

17.9

14.8

16.5

19.9

Hemicelulosa (%) 5

22.7

18.2

17.7

20.7

14.8

19.5

23.5

25.3

18.6

Celulosa (%) 5

12.9

13.1

15.9

12.6

14.5

14.5

12.1

13.3

15.9

Silica (%) 5

0.62

0.54

0.79

0.61

0.62

0.53

0.63

0.69

0.64

Lignina (%) 5

2.14

2.21

3.11

2.30

2.71

2.90

2.02

2.48

3.34

DAIVMS (%) 5

73.9

76.9

75.5

73.25

79.8

76.3

78.3

72.2

74.6

DVIVMS (%) 5

83.6

83.9

81.4

83.4

84.4

83.3

85.7

83.4

81.2

DAIVMO (%) 5

57.7

61.5

62.1

58.5

66.3

64.1

63.4

58.4

61.5

DVIVMO (%) 5

65.3

67.1

67.1

66.6

70.2

69.9

69.3

67.4

66.9

DAIVFDN (%) 5

28.4bc

26.3ª

28.4bc

26.5a

26.1a

28.5bc

30.1c

30.2c

28.7bc

DVIVFDN (%) 5

32.1c

28.6ab

30.6bc

30.2b

27.6a

31.2b

32.8c

34.8d

31.2bc

DAIVFDA (%) 5

11.5a

12.2ª

14.9b

11.3a

14.2b

13.6b

11.6a

11.9a

14.8b

DVIVFDA (%) 5

13.2a

13.3ª

16.1c

12.9a

15.1bc

14.9bc

12.6a

13.7a

16.1c

Efecto sobre bacterias metanogénicas (10 9 ufc/ml)- Control 27.7 6

23.5

21.3

-

16.2

20

19.4

12.5

22.5

20.2

a (%) 5

2.27

10.2

24.9

1.57

25.4

9.17

6.33

1.95

14.8

b (%) 5

95.5

89.3

63.9

89.1

58.2

78.3

88.7

89.2

73.9

a+b (%) 5

97.8

99.5

88.8

90.7

83.6

87.5

95.1

91.3

88.8

C 5

0.13

0.39

0.09

0.17

0.11

0.13

0.15

0.18

0.17

k (0.01)5

81.6

73.6

82.9

82.8

79.2

82.7

82.1

86.5

84.9

k (0.02)5

75.8

68.2

78.1

78.5

75.3

78.1

76.6

82.3

81.4

k (0.03) 5

70.8

63.1

73.8

74.7

92.1

73.9

71.6

78.5

78.2

k (0.04) 5

66.3

58.3

70.3

71.2

69.1

70.4

67.2

75.1

75.3

k (0.05) 5

62.3

53.6

67.2

68.2

66.5

67.1

63.1

71.9

72.6

*Resultados de un análisis de conglomerado (valores promedio); MS: materia seca; FV: forraje verde; FDN: fibra de detergente neutra; FDA: Fibra en detergente ácida; DAIVMS: digestibilidad aparente in vitro de la materia seca ; DVIVMS: digestibilidad verdadera in vitro de la materia seca ; DAIVMO: digestibilidad aparente in vitro de la materia orgánica; DVIVMO: digestibilidad verdadera in vitro de la materia orgánica; DAIVFDN: digestibilidad aparente in vitro de la FDN; DVIVFDN: digestibilidad verdadera in vitro de la FDN; DAIVFDA: digestibilidad aparente in vitro de la FDA; DVIVFDA: digestibilidad verdadera in vitro de la FDA; ufc: unidades formadoras de colinas; a: fracción rápidamente degradable; b: fracción potencialmente degradable ; a+b: fracción total degradable ; c: tasa constante de degradación; k: tasa fraccional de pasaje ruminal. Ruiz et al (2010a) 1; Ruiz et al (2013a)2; Ruíz et al (2010)3; Ruíz et al (2012a; 2013) 4; La O et al (2012)5; Galindo et al (2010)6.

Ruiz et al (2013b) informaron sobre diversas líneas de T. diversifolia colectadas en Cuba que pueden ser pastoreadas por bovinos orientados a la producción de leche. Estos autores observaron que algunas no eran apetecibles para los animales (colectas 15, 20 y 28), mientras que las colectas 3, 7, 8, 9, 10, 11 y 12 fueron las más pastoreados (100%), junto a las líneas 1, 2, 5 y 6 con un 80% de remoción de follaje. De igual forma en Cuba, la capacidad de germinación de la semilla verdadera de 29 líneas evaluadas varió de 3 a 73% y se demostró que 12 de ellas tenían valores superiores al 28%. De manera general, el 72% de las líneas evaluadas tuvieron germinaciones mayores al 28% en los primeros 7 días y 50% en las primeras dos semanas (Ruiz et al 2017).

Con relación a la composición química de diferentes procedencias de T. diversifolia en Cuba, La O et al (2012) encontraron que la degradabilidad ruminal efectiva de la MS fluctuó entre 76.3 y 86.6%. Los valores de digestibilidad aparente in vitro de la MS (DAIVMS) estuvieron en el rango de 72.2 a 79.8%, y los de la digestibilidad aparente in vitro de la materia orgánica (DAIVMO) entre 57.7 y 66.2 %. Por su parte, las cifras de DVIVMS (digestibilidad verdadera) y DVIVMO oscilaron de 81.1 a 85.7%, y de 65.3 a 70.2% respectivamente, existiedo diferencias entre cada uno de los materiales vegetales por indicador (p < 0.01).

La diversidad genética de T. diversifolia ha sido poco estudiada. En México por ejemplo, se evaluaron 20 materiales mediante marcadores ISSR provenientes de ocho localidades y se obtuvieron un total de 157 bandas amplificadas de las cuales 33 fueron monomórficas y 124 polimórficas, lo que indicó un 79% de polimorfismo (Del Val et al 2017). El tamaño de los fragmentos de DNA producto de la PCR varió de 170 hasta 1450 pb, y se encontró gran variabilidad entre los procedencias estudiadas. De esta manera no se encontró una relación significativa entre 10 muestras y sólo dos resultaron similares (hubo dos grupos a un nivel de similitud de 1.47). Por otro lado, Yang et al (2012), encontraron gran variabilidad genética en esta especie en cuatro regiones de China y dos en Laos. En esta investigación, los valores medios de Nei de diversidad genética (H) y el índice de Shannon de diversidad (I) fueron 0.294 y 0.431, respectivamente, demostrando amplia diversidad en materiales intra y entre poblaciones de T. diversifolia y sugireindo gran adaptación a diversos ambientes.

Finalmente en Colombia, Holguín et al (2015) evaluaron la respuesta productiva forrajera de 44 introducciones de T. diversifolia, e identificaron ocho introducciones como las de mayor producción y de mejor calidad nutricional. Posteriormente, sólo cuatro fueron identificados como las más promisorias de acuerdo a un índice multicriterio (17.9; 22.1; 13.5 y 1.20). Además, concluyeron que el uso de índices integrales multicriterio facilita la selección de materiales rendidores, con base en diferentes criterios de adaptabilidad, productividad y calidad de las especies. De acuerdo con estos estudios, existen múltiples diferencias entre ecotipos deT. diversifolia que obedecen a diferencias genéticas , razón por la cual es necesario identificar, caracterizar y seleccionar materiales superiores dentro de esta especie, y llevar a cabo evaluaciones integrales multicriterio con el fin de optimizar su uso. Esto permitiría tener ecotipos adaptados a condiciones específicas de producción, con la capacidad de ofrecer mayor biomasa, mayor oferta de nutrientes y lograr una persistencia superior en el tiempo.

Capacidad de T. diversifolia para acumular Nitrógeno y Fósforo

Los valores de PC como porcentaje de la materia seca (MS) en T. diversifolia son tan altos como los observados en algunas leguminosas tropicales como Stylosanthes guianensis (18.2 %, Morgado et al 2009), Arachis pintoi (19.7%, Khan et al 2013) y Gliricidia sepium (18.2%, Silva et al 2017), y son superiores a los observados en la mayoría de las gramíneas tropicales, comoUrochloa brizantha (9.30%, Ribeiro et al 2016),Cynodon plectostachyus (9.23%, Montoya et al 2017) yMegathyrsus maximus (9.30%, Carvalho et al 2017). T. diversifolia se ha utilizado a través de experimentos como forraje de alta calidad que puede reemplazar concentrados en rumiantes o incrementar la producción animal cuando se ofrece en dietas basadas en pasturas tropicales (Ribeiro et al 2016).

Las plantas absorben el N disponible en el suelo a través de sus raíces en forma de amonio (NH4+) y nitratos (NO3-) (Santi et al 2013). Bajo condiciones naturales, algunos organismo procariotes son capaces de utilizar el N atmosférico a través de un proceso conocido como Fijación Biológica del Nitrógeno (FBN), que es la conversión del N2 atmosférico a NH3, una forma que puede ser utilizado por las plantas (Franche et al 2009). La propiedad de fijar N por las plantas vasculares se encuentra en dos grupos principales de bacterias no relacionadas filogenéticamente: los rizobios (Alpha -proteobacteria) que se asocian a leguminosas (Sprent y James 2007) y Frankia (Actinobacteria) que se asocian con un grupo más amplio de plantas (Vessey et al 2004). Otro grupo importante de bacterias fijadoras de N es el de las cianobacterias, encontradas en asociación con una gran variedad de plantas superiores e inferiores, hongos y algas (Meeks y Elhai 2002).

Entre los medios a través de los cuales T. diversifolia podría lograr valores altos de N se encuentran la simbiosis asociativa. La simbiosis asociativa se refiere a un mecanismo en una amplia variedad de especies fijadoras de N basado en la colonización por microorganismos de la superficie radicular de plantas no leguminosas. Entre éstos, se han identificado los endófitos fijadores de N y organismos diazotrófos libres (Baldani y Baldani 2005), además Jama et al (2000) destacan que esta especie posee gran capacidad de recuperar nutrientes del suelo. En contraste con las endosimbiosis (proceso dado en leguminosas), estas bacterias no inducen estructuras diferenciadas en las raíces y, aunque las bacterias endofíticas invaden los tejidos vegetales, no pueden considerarse endosimbiontes que residen intracelularmente.

Las bacterias que colonizan la rizosfera se denominan rizobacterias, y las rizobacterias con efectos beneficiosos sobre el desarrollo de las plantas se denominan Rizobacterias Promotoras del Crecimiento de las Plantas (RPCP) (Coats y Rumpho 2014). Cuando se encuentran en estrecha asociación con las raíces, suelen denominarse bacterias endófitas fijadores de N (Elmerich 2007). Por otro lado, las bacterias fijadoras de nitrógeno “ diazotrófos libres” se han definido como bacterias detectadas en la superficie de plantas o internamente (Reinhold-Hurek y Hurek 2011).

Los diazótrofos endofíticos pueden tener una ventaja sobre los diazótrofos asociativos o libres de la superficie radicular, ya que colonizan el interior de las raíces de las plantas y pueden establecerse en nichos que proporcionan condiciones más apropiadas para la fijación eficaz del nitrógeno y posterior transferencia del N fijado a la planta huésped (Reinhold- Hurek y Hurek 2011). Se han identificado rizobacterias diazótrofos en varios géneros de proteobacterias alfa y beta, incluyendo Acetobacter, Azoarcus, Azospirillum, Azotobacter, Burkholderia, Enterobacter, Herbasprillum, Glucenobacter y Pseudomonas (Richardson et al 2009). Entre estos, Azoarcus spp., Herbaspirillum seropedicae y Glucenobacter son reconocidos como endófitos.

La interacción planta-bacteria tiene lugar en la rizósfera donde los RPCP son estimulados por los exudados radiculares de plantas no leguminosas como por ejemplo T. diversifolia (Compant et al 2010). La composición de los exudados radiculares dependen del tipo de suelo, de la disponibilidad de nutrientes, del genotipo de la planta y de la etapa de crecimiento, así como del estrés biótico y abiótico ambiental (Abdel-Lateif et al 2012).

Las plantas emplean una variedad de estrategias para movilizar y adquirir fósforo inorgánico (Pi) del suelo, empleándolas simultáneamente para evitar la deficiencia de este elemento (Jain et al 2007). En respuesta a la deficiencia de P, las plantas pueden: (1) Por medio de sus raíces acidificar la rizosfera, secretar aniones orgánicos de bajo peso molecular y enzimas fosfatasas en el suelo para movilizar Pi, y de relacionarse con microorganismos para solubilizar P de forma libre; (2) Invertir una mayor proporción de su biomasa en el desarrollo del sistema de raíces; (3) Alterar la morfología del sistema de raíces, no sólo para explorar el volumen del suelo de manera más efectiva, sino también para explotar cualquier sitio localizado con una alta disponibilidad de Pi; (4) Aumentar la capacidad de las raíces para absorber Pi, acelerando la tasa de absorción desde la solución del suelo, y (5) Formar relaciones simbióticas con hongos micorrícicos para aumentar su capacidad de explorar el volumen del suelo y movilizar P de fuentes orgánicas e inorgánicas remotas. A continuación se describen algunas estrategias que T. diversifolia utiliza.

Según Karanja et al (2004), Cong y Merckx (2005) y Mwangi y Mathenge (2014) los siguientes mecanismos se presentan en T. diversifolia: (1) aumento del pH del suelo que conduce a una mayor solubilidad del fosfato (gran capacidad de secretar compuestos orgánicos para aprovechar el P del suelo); (2) aumento de la macroagregación y por lo tanto el aumento de la superficie específica que conduce a más sitios de adsorción para P y mayores tasas de difusión (aumento del sistema radicular y asociación con microorganismos micorríticos); (3) aumento de las cargas negativas en la superficie del suelo y la reducción de las cargas positivas en la superficie del suelo para un aumento neto en la fuerza de repulsión hacia P y (4) la reducción de las concentraciones de Al y, por lo tanto, la sorción o precipitación del P.

Las raíces de las plantas pueden liberar protones (H+) para acidificar la rizosfera y así facilitar el acceso a formas de P asimilables. Además, secretan aniones orgánicos de bajo peso molecular con diferentes niveles de eficacia para liberar Pi de los minerales del suelo (Delhaize et al 2007). Las raíces de las plantas también secretan enzimas en la rizosfera para liberar Pi de los compuestos orgánicos en el suelo. Estas enzimas incluyen fosfatasas ácidas y fitasas que hidrolizan fosfomonoésteres orgánicos, que son la forma dominante de P orgánico en el suelo, y apirasas y RNasas que hidrolizan los fosfodiéster (Jain et al 2007). Según Barrios y Cabo (2004) este podría también ser un mecanismo usado por T. diversifolia.

En cuanto a los microorganismos solubilizadores de fosfato (MSP), se encuentran las bacterias promotoras del crecimiento vegetal o PGPR (del inglés plant growth promotion rhizobacteria). Estas bacterias son de vida libre en el suelo y son capaces de adaptarse, colonizar y persistir en la rizósfera de la planta y favorecer su crecimiento y desarrollo (Baldani y Baldani 2005). Las bacterias solubilizadoras de fosfato (BSP) pertenecen al grupo de las PGPRs y son capaces de solubilizar fosfato inorgánico de diferentes compuestos, como son el fosfato bicálcico, fosfato tricálcico y rocas fosfóricas. En general existen 13 géneros de bacterias con la capacidad de solubilizar fosfato: Pseudomonas, Bacillus, Rhizobium, Burkholderia, Achromobacter, Agrobacterium, Micrococcus, Aerobacter, Flavobacterium, Mesorhizobium, Azotobacter, Azospirillum y Erwinia (Rodríguez y Fraga 1999). Se ha reportado al ácido glucónico como el agente más frecuente de solubilización de fosfato, el cual es producido por Pseudomonas sp., Erwinia herbicola, Pseudomonas cepacia y Burkholderia cepacia (Song et al 2008). Otro metabolito solubilizador de fosfato es el ácido 2-cetoglucónico, sintetizado por Rhizobium leguminosarum, Rhizobium meliloti, Bacillus firmus y otras bacterias del suelo aún no identificadas (Paredes-Mendoza y Espinosa-Victoria 2010).

Hasta el momento, se conocen otros ácidos orgánicos producidos por las BSP, los cuales dependen del tipo de suelo y la especie de la planta (se ha reportado diferencias entre genotipos en su capacidad de expresar ácidos orgánicos y acceder a diferentes formas de P mineral). Dentro de estos ácidos se destacan: oxálico (Kim et al 1997), cítrico, malónico, láctico, succínico, málico, oxalacético, acético, fórmico, isovalérico, fumárico, glicólico, adípico, indolacético, butírico e isobutírico (Jones et al 2003).

Otra respuesta de las plantas a un ambiente deficiente de P es la asignación de biomasa orientada al desarrollo de su sistema radicular, lo que aumenta la tasa de crecimiento de las raíces y el volumen de suelo que puede ser explorado (Hammond y White 2008). Para aprovechar los efectos locales de la secreción de aniones orgánicos y enzimas en la rizosfera, las plantas aumentan la longitud de la raíz en regiones con mayor disponibilidad de P. En respuesta a la deficiencia de P, las plantas producen preferentemente raíces en la capa superior del suelo, ya que el P se concentra a menudo cerca de la superficie, proliferan las raíces laterales en zonas ricas de P e incrementan la longitud y densidad de los pelos radiculares para ampliar el área superficial efectiva del sistema radicular (Zhu et al 2005).

Finalmente para aumentar su exploración del suelo, muchas plantas se asocian con hongos micorrícicos (Smith et al 2003). Esta asociación puede beneficiar a ambos organismos, ya que los hongos reciben C de las plantas y las plantas reciben P y otros elementos minerales de los hongos. Se estima que entre el 4% y el 20% del material fotosintético neto se transfiere de las plantas a sus socios fúngicos (Morgan et al 2005). Los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) son microorganismos del suelo que forman simbiosis con el 80% de las plantas terrestres, formando arbúsculos, vesículas (en algunas especies) e hifas, dentro de las células corticales de las plantas que colonizan. Las hifas fúngicas aumentan el volumen de suelo explorado, aumentan el área superficial para la absorción de Pi, se extienden a los poros del suelo demasiado pequeños para que entren las raíces y, en algunos casos, hidrolizan compuestos orgánicos de P que las plantas no pueden (Morgan et al 2005). En consecuencia, las raíces de las plantas micorrícicas pueden adquirir entre tres y cinco veces más Pi que las de las plantas no micorrícicas cuando se cultivan en suelos con bajo P (Morgan et al 2005).


Conclusiones


Agradecimientos

Los autores agradecen al proyecto Ganadería Colombiana Sostenible, financiado por el Departamento de Negocios, Energía y Estrategia Industrial del Reino Unido y el Fondo Mundial para el Medio Ambiente (GEF), así como a Colciencias en su convocatoria de Doctorados Nacionales 727 de 2015.


Referencias

Abdel-Lateif K, Bogusz D and Hocher V 2012 The role of flavonoids in the establishment of plant roots endosymbioses with arbuscular mycorrhiza fungi, rhizobia and Frankia bacteria. Plant Signaling and Behavior 7: 636–641. https://www.tandfonline.com/doi/full/10.4161/psb.20039

Alcorces de Guerra N, Larez A and Mayz J 2007 Additions to the cytogenetic knowledge of Tithonia diversifolia (Hemsl.) A. Gray (Asteraceae). Acta Botánica Venezuelica 30:267–275.

Ambrosio S R, Oki Y, Heleno V C G, Chaves J S, Nascimento P G P D, Lichston J E, Constantino M G, Varanda E M and Da Costa F B 2008 Constituents of glandular trichomes of Tithonia diversifolia: relationships to herbivory and antifeedant activity. Phytochemistry 69: 2052–2060.

Apráez G, Gálvez A L y Navia JF 2017 Evaluación nutricional de arbóreas y arbustivas de bosque muy seco tropical (bms- T) en producción bovina. Revista de Ciencias Agrícolas 34(1): 98-107. http://revistas.udenar.edu.co/index.php/rfacia/article/view/3424/4152

Baldani J I and Baldani V L D 2005 History on the biological nitrogen fixation research in graminaceous plants: special emphasis on the Brazilian experience. Anais da Academia Brasileira de Ciências 77: 549–579. http://www.scielo.br/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0001-37652005000300014

Banik B K, Durmic Z, Erskine W, Ghamkhar K and Revell C 2013 In vitro ruminal fermentation characteristics and methane production differ in selected key pasture species in Australia. Crop & Pasture Science 64: 935–942.

Barahona R 1999 Condensed tannins in tropical forage legumes: their characterisation and study of their nutritional impact from the standpoint of structure-activity relationships. PhD thesis. University of Reading, Reading, UK. 400 pp. https://assets.publishing.service.gov.uk/media/57a08d70ed915d622c0019c5/R6421c.pdf

Barahona R, Sánchez S, Lascano C E, Owen E, Morris P and Theodorou M K 2006 Effect of condensed tannins from tropical legumes on the activity of fibrolytic enzymes from the rumen fungus Neocallimastyx hurleyensis. Enzyme and Microbial Technology 39(2): 281-288.

Barrios E and Cobo J G 2004 Plant growth, biomass production and nutrient accumulation by slash/mulch agroforestry systems in tropical hillsides of Colombia. Agroforestry Systems 60 (3): 255- 265.

Bhatta R, Saravanan M, Baruah L, Sampath K T and Prasad C S 2013 Effect of plant secondary compounds on in vitro methane, ammonia production and ruminal protozoa population. Journal of Applied Microbiology 115(2): 455-65.

Blaxter K L and Clapperton J L 1965 Prediction of amount of methane produced by ruminants. British Journal of Nutrition 19 (1): 511-522.

Busquet M, Calsamiglia S, Ferret A and Kamel C 2006 Plant extracts affect in vitro rumen microbial fermentation. British Journal of Nutrition 89: 761–771.

Calsamiglia S, Busquet M, Cardozo P W, Castillejos L and Ferret A 2007 Invited review: Essential oils as modifiers of rumen microbial fermentation. Dairy Science 90:2580–2595.

Cardona-Iglesias J L, Mahecha-Ledesma L y Angulo-Arizala J 2017 Efecto sobre la fermentación in vitro de mezclas de Tithonia diversifolia, Cenchrus clandestinum y grasas poliinsaturadas. Agronomía Mesoamericana 28(2):405-426. https://revistas.ucr.ac.cr/index.php/agromeso/article/view/25697/28748

Carvalho A L S, Martuscello J A, Almeida O, Braz T, Cunha D, Figueiredo V and Jank L 2017 Production and quality of Mombaça grass forage under different residual heights. Acta Scientiarum Animal Sciences 39(2): 143- 148. http://www.scielo.br/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S1807-86722017000200143

Chagas-Paula D A, Oliveira R B, Rocha B A and Da Costa F B 2012 Ethnobotany, chemistry, and biological activities of the genus Tithonia (Asteraceae). Chemistry & Biodiversity 9: 2010–2234.

Coats V C and Rumphom M E 2014 The rhizosphere microbiota of plant invaders: an overview of recent advances in the microbiomics of invasive plants. Frontiers in Microbiology 5: 368- 378. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4107844/

Compant S, Clément C and Sessitsch A 2010 Plant growth-promoting bacteria in the rhizo- and endosphere of plants: their role, colonization, mechanisms involved and prospects for utilization. Soil Biology and Biochemistry 42: 669–678.

Cong P H and Merck R 2005 Improving phosphorus availability in two upland soils of Vietnam using Tithonia diversifolia H. Plant and Soil 269: 11–23.

Crozier A, Jaganath I B and Clifford M N 2007 Phenols, polyphenols and Tannins: an overview. In: Crozier, A., Clifford, M.N., Ashihara, H. (Eds). Plant Secondary Metabolites, Blackwell Publishing, Oxford, UK 1- 24 pp. https://www.researchgate.net/publication/228035536_Phenols_Polyphenols_and_Tannins_An_Overview

Cushnie T P T and Lamb A J 2005 Antimicrobial activity of flavonoids, International Journal of Antimicrobial Agents 26 (5): 343–356. https://www.ijaaonline.com/article/S0924-8579(05)00255-4/fulltext

Delhaize E, Gruber B D and Ryan P R 2007 The roles of organic anion permeases in aluminium resistance and mineral nutrition. FEBS Lett 581: 2255–2262. https://febs.onlinelibrary.wiley.com/doi/full/10.1016/j.febslet.2007.03.057

Del Val R, Miranda J M, Flores M X, Gómez J M, Solorio B, Solorio F J y González S 2017 Diversidad genética de Tithonia diversifolia (Hemsl) Gray de Michoacán: Análisis con marcadores de ADN-SSR. Reaxion: Ciencia y tecnología universitaria 4 (3): 9 - 14. http://reaxion.utleon.edu.mx/Art_Diversidad_genetica_de_Tithonia_diversifolia_Hemsl_gray_de_Michoacan_analisis_con_marcadores_de_ADN-SSR.html

Ejelonua O C, Elekofehintia O O and Adanlawob I G 2017 Tithonia diversifolia saponin-blood lipid interaction and its influence on immune system of normal wistar rats. Biomedicine & Pharmacotherapy 87: 589–595.

Elmerich C 2007 Historical perspective: from bacterization to endophytes. In: Elmerich, C., Newton, W.E. (eds). Associative and endophytic nitrogenfixing bacteria and cyanobacterial associations. Dordrecht, The Netherlands 1–20.

Ferreira L H, Ribeiro R S, Silveira S R, Delarota G, Freitas D S, Sacramento J  P, Campos Paciullo D S and Maurício R M 2016 Potencial forrageiro da Tithonia diversifolia para alimentação de ruminantes. Livestock Research for Rural Development. Volume 28, Article #17. from http://www.lrrd.org/lrrd28/2/ferr28017.html

Florence A B, Léon W E and Félix T Z 2015 Chemical Variability of Tithonia Diversifolia (Hemsl.) A. Gray Leaf and Stem oil from Côte D’ivoire. International Journal of Pharmaceutical Sciences and Research 6 (5): 2214-2222. http://ijpsr.com/bft-article/chemical-variability-of-tithonia-diversifolia-hemsl-a-gray-leaf-and-stem-oil-from-cote-divoire/

Franche C, Lindstrom K and Elmerich C 2009 Nitrogen-fixing bacteria associated with leguminous and non-leguminous plants. Plant and Soil 321: 35–59. https://www.researchgate.net/publication/225535435_Franche_C_Lindstrom_K_Elmerich_C_Nitrogen-fixing_bacteria_associated_with_leguminous_and_non-leguminous_plants_Plant_and_Soil_321_35-59

Galindo J, González N, Marrero Y, Sosa A, Ruiz T, Febles G, Torres V, Aldana A I, Achang G, Moreira O, Sarduy L and Noda A C 2014 Effect of tropical plant foliage on the control of methane production and in vitro ruminal protozoa population. Cuban Journal of Agricultural Science 48 (4): 359 – 364. http://cjascience.com/index.php/CJAS/article/view/564

Gallego-Castro L, Mahecha-Ledesma L y Angulo-Arizala J 2017 Calidad nutricional de Tithonia diversifolia Hemsl. A Gray bajo tres sistemas de siembra en el trópico alto. Agronomía Mesoamericana 28 (1): 213-222. http://www.mag.go.cr/rev_meso/v28n01_213.pdf

Green P W C, Belmain S R, NdakidemicIain P A, Farrell I W and Stevenson P C 2017 Insecticidal activity of Tithonia diversifolia and Vernonia amigdalina. Industrial Crops and Products 110: 15-21. https://www.researchgate.net/publication/319291903_Insecticidal_activity_of_Tithonia_diversifolia_and_Vernonia_amygdalina

Hahn-von-Hessberg C M, Grajales-Quintero A y Narváez-Solarte W 2016 Coeficiente de Digestibilidad Aparente de Plantas Forrajeras Comunes en Zona Andina para Alimentación de Tilapia Nilótica ( Oreochromis niloticus). Información Tecnológica 27(4): 63-72. https://scielo.conicyt.cl/pdf/infotec/v27n4/art07.pdf

Hammond J P and White P  J 2008 Sucrose transport in the phloem: integrating root responses to phosphorus starvation. Journal of Experimental Botany 59: 93–109. https://academic.oup.com/jxb/article/59/1/93/430725

Holguín V A, Ortíz S, Velasco A and Mora J 2015 Evaluación multicriterio de 44 introducciones de Tithonia diversifolia (Hemsl.) A. Gray en Candelaria, Valle del Cauca. Revista de Medicina Veterinaria y Zootecnia 62(2): 57-72. https://revistas.unal.edu.co/index.php/remevez/article/view/51995/53619

J, Niang A, Gachengo C, Nziguheba G and Amadalo B 2000 Tithonia diversifolia as a green manure for soil fertility improvement in western Kenya: A review. Agroforestry Systems 49: 201–221. https://www.researchgate.net/publication/226743342_Tithonia_diversifolia_as_a_green_manure_for_soil_fertility_improvement_in_western_Kenya_A_review

Jones D L, Dennis P G, Owen A G and van Hess P A W 2003 Organic acid behavior in soils-misconceptions and knowledge gaps. Plant Soil 248: 31-41.

Karanja N K, Gachene C K K, Savini I and Smithson P C 2004 The effect of Tithonia diversifolia (Hemsley) A. Gray biomas son the solubility of rock phosphates: a laboratory incubation experiment. Tropical and Subtropical Agroecosystems 4: 75 – 83. http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=93940203

Katakura K, Suzuki M, Kobayashi S and Chairul T 2005 Evaluation of the inhibitory activities of the extracts of Indonesian traditional medicinal plants against Plasmodium falciparum and Babesia gibsoni. Journal of Veterinary Medical Science 67: 829–831.

Khan M T, Khan N A, Bezabih M, Qureshi M S and Rahman A 2013 The nutritional value of peanut hay (Arachis hypogaea L.) as an alternate forage source for sheep. Tropical Animal Health and Production 45: 849–853. https://www.researchgate.net/publication/232320753_The_nutritional_value_of_peanut_hay_Arachis_hypogaea_L_as_an_alternate_forage_source_for_sheep

Kim K Y, Jordan D and Krishnan H B 1997 Rahnella aquatilis , a bacterium isolated from soybean rhizosphere, can solubilize hydroxyapatite. FEMS Microbiology Letters 153: 273-277.

Kim E T, Min K S, Kim C H, Moon Y H, Kim S  C and Lee SS 2013 The Effect of Plant Extracts on In-vitro Ruminal Fermentation, Methanogenesis and Methane-related Microbes in the Rumen. Asian-Australasian Journal of Animal Sciences 26(4): 517–522. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4093393/pdf/ajas-26-4-517-9.pdf

Knapp J R, Laur G L, Vadas P A, Weiss W P and Tricarico J M 2014 Invited review: enteric methane in dairy cattle production: quantifying the opportunities and impact of reducing emissions. Journal of Dairy Science 97: 3231-3261. https://www.journalofdairyscience.org/article/S0022-0302(14)00289-6/fulltext

Kuroda M, Yokosuka A, Kobayashi R, Jitsuno M, Kando H, Nosaka K, Ishii H, Yamori T and Mimaki Y 2007 Sesquiterpenoids and flavonoids from the aerial parts of Tithonia diversifolia and their cytotoxic activity. Chemical and Pharmaceutical Bulletin 55: 1240–1244.

La O O, González H, Orozco A, Castillo Y, Ruiz O, Estrada A, Ríos F, Gutiérrez E, Bernal H, Valenciaga D, Castro B I y Hernánez Y 2012 Composición química, degradabilidad ruminal in situ y digestibilidad in vitro de ecotipos de Tithonia diversifolia de interés para la alimentación de rumiantes. Revista Cubana de Ciencia Agrícola 46 (1): 57 – 53. http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=193024313008

Lezcano Y, Soca M, Sánchez L, Ojeda F, Olivera Y, Fontes D, Montejo I y Santana H 2012 Caracterización cualitativa del contenido de metabolitos secundarios en la fracción comestible de Tithonia diversifolia (Hemsl.). Pastos y Forrajes 35: 283-291. http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0864-03942012000300004

Lezcano-Más Y, Soca-Pérez M, Roque-López E, Ojeda-García F, Machado-Castro R y Fontes-Marrero D 2016 Forraje de Tithonia diversifolia para el control de estrongílidos gastrointestinales en bovinos jóvenes. Pastos y Forrajes 39(2): 133-138. http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0864-03942016000200008

Li X, Huang G, Zhao G, Chen W, Li J and Sun L 2013 Two new monoterpenes from Tithonia diversifolia and their anti-hyperglycemic activity. Records of Natural Products 7: 351–354. https://pdfs.semanticscholar.org/75a7/880065889421a483b9607e98e66bfdcca3e0.pdf

Lifongo L L, Simoben C V and Ntie-Kang F 2014 A bioactivity versus ethnobotanical survey of medicinal plants from Nigeria, West Africa. Natural Products and Bioprospecting 4: 1–19. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3956980/pdf/13659_2014_Article_5.pdf

Mauricio R M, Calsavara L H F, Ribeiro R S, Pereira L G R, Freitas D S, Paciullo D S, Barahona R, Rivera J E, Chará J and Murgueitio E 2017 Feeding ruminants using Tithonia diversifolia as forage. Journal of Dairy, Veterinary & Animal Research 5(4): 00146. http://medcraveonline.com/JDVAR/JDVAR-05-00146.php

McIntosh F M, Williams P, Losa R, Wallace R J, Beever D A and Newbold C J 2003 Effects of essential oils on ruminal microorganisms and their protein metabolism. Applied and Environmental Microbiology 69: 5011–5014. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC169102/pdf/0337.pdf

Meeks J C and Elhai J 2002 Regulation of cellular differentiation in filamentous cyanobacteria in free-living and plantassociated symbiotic growth states. Microbiology and Molecular Biology Reviews 66: 94–121. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC120779/pdf/0002.pdf

Miranda M A, Varela R M, Torres A, Molinillo J M G, Gualtieri S C J and Macias F A 2015 Phytotoxins from Tithonia diversifolia. Journal of Natural Products 78: 1083 -1092.

Molina I C, Donneys G, Montoya S, Villegas G, Rivera J E, Chará J, Lopera J J y Barahona R 2015 Emisiones in vivo de metano en sistemas de producción con y sin inclusión de Tithonia diversifolia. 3° Congreso Nacional de Sistemas Silvopastoriles y VIII Congreso Internacional de Sistemas Agroforestales. Puerto Iguazú, Misiones, Argentina, pp. 678-682.

Montoya E, Barahona R and Chará J 2017 The nutritional balance of early lactation dairy cows grazing in intensive silvopastoral systems. Ciência Animal Brasileira 18: 1-12. http://www.scielo.br/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S1809-68912017000100218

Morgado E, Almeida F, Silva V P, Gomes A, Galzerano L, Torres H y Rodrigues L M 2009 Digestão dos carboidratos de alimentos volumosos em equinos. Revista Brasileira de Zootecnia 38(1): 75-81. http://www.scielo.br/pdf/rbz/v38n1/a10v38n1.pdf

Morgan J A W, Bending G D and White P J 2005 Biological costs and benefits to plant-microbe interactions in the rhizosphere. Journal of Experimental Botany 56: 1729–1739. https://academic.oup.com/jxb/article/56/417/1729/484470

Mustonen P S J, Oelbermann M and Kass D C L 2015 Biomass production and phosphorus use efficiency in two Tithonia diversifolia (Hemsl.) Gray genotypes. Journal of Plant Nutrition 38:1083–1096.

Mwangi P M and Mathenge P W 2014 Comparison of tithonia (Tithonia diversifolia ) green manure, poultry manure and inorganic sources of nitrogen in the growth of kales ( Brassicae oleraceae) in Nyeri county, Kenya. African Journal of Food, Agriculture, Nutrition and Development 14 (3): 8791- 8808. https://www.ajol.info/index.php/ajfand/article/view/104794/94832

Naranjo J F y Cuartas C 2011 Caracterización nutricional y de la cinética de degradación ruminal de algunos de los recursos forrajeros con potencial para la suplementación de rumiantes en el trópico alto de Colombia. Revista CES Medicina Veterinaria y Zootecnia 6(1): 9-19. http://www.redalyc.org/pdf/3214/321428105002.pdf

Nash D 1976 Flora de Guatemala. Fieldiana, Bot 24(12): 323-325.

Naumann H D, Tedeschi LO, Zeller WE and Huntley NF 2017 The role of condensed tannins in ruminant animal production: advances, limitations and future directions. Revista Brasileira de Zootecnia 46(12): 929-949. http://www.scielo.br/pdf/rbz/v46n12/1806-9290-rbz-46-12-0929.pdf

Nazzaro F, Fratianni F, De Martino L, Coppola R and De Feo V 2013 Effect of Essential Oils on Pathogenic Bacteria. Pharmaceuticals 6 (12): 1451–1474. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3873673/pdf/pharmaceuticals-06-01451.pdf

O´Mara F 2004 Greenhouse gas production from dairying: Reducing methane production. Advances in Dairy Technology 16: 295-309. http://www.dairyweb.ca/Resources/WCDS2004/OMara2.pdf

Obukohwo E and Umar B 2014 Seed Production, Germination, Emergence and Growth of Tithonia diversifolia (HEMSL) A. Gray as Influenced by Different Sowing Depths and Soil Types. American-Eurasian Journal of Agricultural & Environmental Sciences14 (5): 440-444. https://www.idosi.org/aejaes/jaes14(5)14/9.pdf

Oludare A and Muoghalu J I 2014 Impact of Tithonia diversifolia (Hemsly) A. Gray on the soil, species diversity and composition of vegetation in Ile-Ife (Southwestern Nigeria), Nigeria. International Journal of Biodiversity and Conservation 6: 555-562. http://www.academicjournals.org/article/article1408094887_Oludare%20and%20%20Muoghalu.pdf

Orsomando G, Agostinelli S, Bramucci M, Cappellacci L, Damiano S, Lupidi G, Maggi F, Ngahang S L, Biapa P C, Papa F. Petrelli D, Quassinti L, Sorci L, Vitali LA and Petrelli R 2016 Mexican sunflower (Tithonia diversifolia, Asteraceae) volatile oil as a selective inhibitor of Staphylococcus aureus nicotinate mononucleotide adenylyltransferase (NadD). Industrial Crops and Products 85:181-189. https://www.researchgate.net/publication/297880352_Mexican_sunflower_Tithonia_diversifolia_Asteraceae_volatile_oil_as_a_selective_inhibitor_of_Staphylococcus_aureus_nicotinate_mononucleotide_adenylyltransferase_NadD

Osuga I, Abdulrazak S, Muleke C and Fujihara T 2012 Potential nutritive value of various parts of wild sunflower ( Tithonia diversifolia) as source of feed for ruminants in Kenya. Journal of the Science of Food and Agriculture 10: 632-635. http://ir-library.ku.ac.ke/bitstream/handle/123456789/7810/Potential%20nutritive%20value%20of%20various%20parts%20of%20wild%20sunflower.pdf?sequence=4&isAllowed=y

Paredes-Mendoza M y Espinosa-Victoria D 2010 Ácidos orgánicos producidos por rizobacterias que solubilizan fosfato: una revisión crítica. Terra Latinoamericana 28 (1): 61-70. http://www.redalyc.org/pdf/573/57316076007.pdf

Patra A K and Saxena J 2009 Dietary phytochemicals as rumen modifiers: a review of the effects on microbial populations. Anton van Leeuwenhoek 96: 363–375. https://www.researchgate.net/publication/26652343_Dietary_phytochemicals_as_rumen_modifiers_A_review_of_the_effects_on_microbial_populations

Patra A, Park T, Kim M and Yu Z 2017 Rumen methanogens and mitigation of methane emission by anti-methanogenic compounds and substances. Journal of Animal Science and Biotechnology 8(13). https://jasbsci.biomedcentral.com/articles/10.1186/s40104-017-0145-9

Pulido K D P, Dulcey A J C and Martinez J H I 2017 New caffeic acid derivative from Tithonia diversifolia (Hemsl.) A. Gray butanolic extract and its antioxidant activity. Food and Chemical Toxicology, 109 (2):1079-1085.

Reinhold-Hurek B and Hurek T 2011 Living inside plants: bacterial endophytes. Current Opinion in Plant Biology 14: 435–443.

Richardson A E, Barea J M, McNeill A M and Prigent-Combaret C 2009 Acquisition of phosphorus and nitrogen in the rhizosphere and plant growth promotion by microorganisms. Plant and Soil 321: 111–117.

Ribeiro R S, Terry S A, Sacramento J P, Rocha e Silveira S, Bento C B, Silva E F, Montovani H C, Gama M A S, Pereira L G, Tomich T R, Mauricio R M and Chaves A 2016 Tithonia diversifolia as a supplementary feed for dairy cows. PLoS ONE 11(12): e0165751. http://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/journal.pone.0165751

Rivera J E, Naranjo J F, Cuartas C  A y Arenas F A 2013 Fermentación in vitro y composición química de algunos forrajes y dietas ofrecidas bajo un Sistema Silvopastoril en el trópico de altura. Livestock Research for Rural Development. Volume 25, Article #174. from http://www.lrrd.org/lrrd25/10/rive25174.htm

Rivera J E, Cuartas C A, Naranjo J F, Tafur O, Hurtado E A, Arenas F A, Chará J y Murgueitio E 2015 Efecto de la oferta y el consumo de Tithonia diversifolia en un sistema silvopastoril intensivo (SSPi), en la calidad y productividad de leche bovina en el piedemonte Amazónico colombiano. Livestock Research for Rural Development. Volume 27, Article #189, from http://www.lrrd.org/lrrd27/10/rive27189.html

Rivera J E, Gómez-Leyva J F, Castaño K, Morales J G, Chará J and Barahona R 2017 Diversidad molecular, química y morfológica en materiales de Tithonia diversifolia (hemsl.) Gray para la alimentación animal en Colombia y México. IX Congreso Internacional Sobre Sistemas Silvopastoriles. 249 – 255 pp.

Rivera-Herrera J E, Molina-Botero I, Chará J, Murgueitio-Restrepo R and Barahona-Rosales R 2017 Intensive silvopastoral systems with Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit: productive alternative in the tropic in view of the climate change. Pastos y Forrajes 40(3): 171-183. http://scielo.sld.cu/pdf/pyf/v40n3/en_pyf01317.pdf

Rodríguez H and Fraga R 1999 Phosphate solubilizing bacteria and their role in plant growth promotion. Biotechnology Advances 17: 319-339.

Ruíz T E, Febles G, Torres V, González J, Achan G, Sarduy L y Díaz H 2010 Evaluación de materiales recolectados de Tithonia diversifolia (Hemsl.) Gray en la zona centro-occidental de Cuba. Revista Cubana de Ciencia Agrícola 44: 291 - 296. http://www.redalyc.org/html/1930/193015664013/

Ruiz T E, Torres V, Febles G, Díaz H y González J 2013a Estudio del comportamiento de ecotipos destacados de Tithonia diversifolia en relación con algunos componentes morfológicos. Livestock Research for Rural Development . Volume 25, Article #154 Retrieved March 22, 2018, from http://www.lrrd.org/lrrd25/9/ruiz25154.html

Ruiz T E, Febles G, Díaz H, González J y Achang G 2013b Evaluación en pastoreo de materiales vegetales de Tithonia diversifolia (Hemsl.) colectados en Cuba. Revista cubana Ciencia Agrícola, 47: 305 – 309. http://www.redalyc.org/pdf/1930/193029230015.pdf

Ruíz T E, Alonso J, Febles G J, Galindo J L, Savón L L, Chongo B B, Torres V, Martínez Y, La O O, Gutiérrez D, Crespo G J, Cino D M, Scull I y González J 2016 Tithonia diversifolia : I. Estudio integral de diferentes materiales para conocer su potencial de producción de biomasa y calidad nutritiva. Avances en Investigación Agropecuaria, 20 (3): 63-82. http://ww.ucol.mx/revaia/portal/pdf/2016/sept/5.pdf

Ruiz T E, Febles G J, Alonso J, Crespo G and Valenciaga N 2017 Agronomy of Tithonia diversifolia in Latin America and the Caribbean region In: Savon, L.L, Gutierrez, O., Febles, F. (Eds). Mulberry, moringa and tithonia in animal feed, and other uses. Results in Latin America and the Caribbean. ICA / EDICA. Cuba, 171 - 202 pp.

Sánchez-Laiño A, Torres-Navarrete E D, Buste- Castro F, Barrera-Álvarez A and Sánchez-Torres J 2018 Tropical forages as a dietary alternative in fattening rabbits ( Oryctolagus cuniculus L.). Acta Agronómica 67 (2): 333-338.

Santacoloma L y Granados J 2012 Interrelación entre el contenido de metabolitos secundarios de las especies Gliricidia sepium y Tithonia diversifolia y algunas propiedades físicoquímicas del suelo. Revista de Investigación Agraria y Ambiental, 3(1): 53-62. http://hemeroteca.unad.edu.co/index.php/riaa/article/view/934/933

Santi C, Bogusz D and Franche C 2013 Biological nitrogen fixation in non-legume plants. Annals of Botany, 111: 743–767. https://revistas.unal.edu.co/index.php/acta_agronomica/article/view/59220/64296

Schilling E E and Panero J L 2002 A revised classification of subtribe Helianthinae (Asteraceae: Heliantheae): I. Basal lineages. Biological Journal of the Linnean Society 140: 65-76. https://academic.oup.com/botlinnean/article/140/1/65/2433642

Schultze-Kraft R, Rao I M, Peters M, Clements R J, Bai C and Liu G 2018 Tropical forage legumes for environmental benefits: An overview. Tropical Grasslands 6(1):1–14. http://www.tropicalgrasslands.info/index.php/tgft/article/view/394/241

Silva S F, Carneiro M S, Edvan R L, Pereira E S, Neto L, Pinto A P and Camilo D 2017 Agronomic characteristics and chemical composition of Gliricidia sepium grown under different residual heights in different seasons. Ciencia e Investigación Agraria 44(1): 35-42. https://scielo.conicyt.cl/pdf/ciagr/v44n1/art04.pdf

Smith S E, Smith F A and Jakobsen I 2003 Mycorrhizal fungi can dominate phosphate supply to plants irrespective of growth responses. Plant Physiology 133: 16–20. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1540331/pdf/hw0016.pdf

Song O R, Lee S J, Lee Y S, Lee S C, Kim K K and Choi Y L 2008 Solubilization of insoluble inorganic phosphate by Burkholderia cepacia DA23 isolated from cultivated soil. Brazilian Journal of Microbiology 39: 151-156. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3768359/pdf/bjm-39-151.pdf

Sparg S, Light G and Staden M 2004 Biological activities and distribution of plant saponins. Journal of Ethnopharmacology 94: 219-243.

Sprent J I and James E K 2007 Legume evolution: where do nodules and mycorrhizas fit in? Plant Physiology 144: 575– 581. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1914177/pdf/pp1440575.pdf

Terry S A, Ribeiro R S, Freitas D S, Delarota G D, Pereira L G R, Tomich T R, Maurício R M and Chaves A V 2016 Effects of Tithonia diversifolia on in vitro methane production and ruminal fermentation characteristics. Animal Production Science 56: 437-441.

Vargas J, Cárdenas E, Pabón M y Carulla J 2012 Emisión de metano entérico en rumiantes en pastoreo. Archivos de Zootecnica 61: 51-66. http://www.uco.es/ucopress/az/index.php/az/article/view/2958/1728

Velasco A, Holguín V A y Ortiz S 2014 Productividad de diferentes ecotipos de Tithonia diversifolia provenientes de la región cafetera y valle de rio cauca. Agroforestería Neotropical 4: 35 - 39. http://revistas.ut.edu.co/index.php/agroforesteria/article/view/399/332

Verdecia D M, Ramírez J L, Leonard I, Álvarez Y, Bazán Y, Bodas R, Andrés S, Álvarez J, Giráldez F y López S 2011 Calidad de la Tithonia diversifolia en una zona del Valle del Cauca. Revista Electrónica de Veterinaria 12(5): 1695-7504. http://www.redalyc.org/html/636/63622168004/

Vessey J K, Pawlowski K and Bergman B 2004 Root-based N2- fixing symbioses: legumes, actinorhizal plants, Parasponia and cycads. Plant Soil 266: 205–230

Yan T, Mayne C S and Porter M G 2006 Effects of dietary and animal factors on methane production in dairy cows offered grass silage based diets. 2nd International Conference on Greenhouse Gases and Animal Agriculture 1293: 123-126. Switzerland.

Yang J, Tang L, Guan Y and Sun W 2012 Genetic Diversity of an Alien Invasive Plant Mexican Sunflower ( Tithonia diversifolia) in China. Weed Science 60: 552–557. https://www.researchgate.net/publication/236627193_Genetic_Diversity_of_an_Alien_Invasive_Plant_Mexican_Sunflower_Tithonia_diversifolia_in_China

Zhao G, Li X, Chen W, Xi Z and Sun L 2012 Three new sesquiterpenes from Tithonia diversifolia and their anti-hyperglycemic activity. Fitoterapia 83: 1590–1597.

Zhu J, Kaeppler S M and Lynch J P 2005 Topsoil foraging and phosphorus acquisition efficiency in maize (Zea mays). Functional Plant Biology 32: 749–762.


Received 4 April 2018; Accepted 6 November 2018; Published 2 December 2018

Go to top